3 июня 1918 года Третьяковская галерея была объявлена «государственной собственностью Российской Федеративной Советской Республики». С этого момента музей стал называться Госу-дарственная Третьяковская галерея.
Положение перед национализацией было катастрофическим. Всякие ассигнования на содер-жание галереи прекратились: отсутствовали средства на топливо, на зарплату служащим, не гово-ря уже о пополнении коллекции.
Директором был назначен И. Э. Грабарь. При его активном участии в том же 1918 году был создан Государственный музейный фонд. На протяжении 1918–1927 годов он был одним из ис-точников пополнения коллекции «Третьяковки».
Из фонда в Третьяковскую галерею пришли как отдельные произведения, так и целые со-брания – князя С. А. Щербатова, П.И. и В. А. Харитоненко, К. Ф. Арцыбушева, И. А. Морозова, М. П. Рябушинского. К 1922 году собрание музея увеличилось почти вдвое, причём значительная часть новых поступлений была признана первоклассной.
Уже в середине 1920-х годов Третьяковская галерея имела четыре филиала. Среди них – Государственная Цветковская галерея и Музей иконописи и живописи имени И. С. Остроухова. Филиалом был и Пролетарский музей Рогожско-Симоновского района, часть коллекции которого составляло собрание И. С. Исаджакова. Работы авангардного направления были представлены в филиале – Музее живописной культуры, который расформировали в 1928 году. Картины из этого собрания попали и в галерею, и в провинциальные музеи. Основная часть фондов филиалов была поглощена галереей, а сами они прекратили существование.
В 1925 году были переданы на хранение произведения русской живописи из Московского Публичного и Румянцевского музеев. Это были коллекции известных собирателей – М. М. Львовой, А. П. Бахрушина, С. А. Щербатова и К. Т. Солдатёнкова. Только через семь лет галерея обрела из того же источника «Явление Христа народу» А. А. Иванова (1837–1857) вместе с этюдами и эскизами. Тогда-то для этой картины и был построен специальный зал.
Музей стал обладателем собрания Ф. И. Прянишникова, о котором так мечтал П. М. Третьяков в молодые годы. Коллекция включала в себя первоклассные картины А. Г. Венецианова, Д. Г. Левицкого, Ф. М. Матвеева, В. А. Тропинина, К. А. Сомова, П. А. Федотова.
Классификация художественных произведений из дореволюционных собраний подчинялась жёсткой государственной политике в области музейного дела. В 1925 году работы французских живописцев, собранные Сергеем Михайловичем Третьяковым, были переданы в Музей изящных искусств (ныне ГМИИ). Государственный музейный фонд был ликвидирован в 1927 году, а его хранение распределено по музеям. В этом же году Третьяковская галерея получила работы рус-ских художников из коллекции И. А. Морозова, которые и сегодня украшают музей.
Развитие межмузейных связей также давало возможность расширить фонды. В течение 1920–1930-х годов несколько значительных произведений петровской эпохи передала Оружейная палата. Два портрета И. Н. Никитина, «Портрет П. А. Демидова» (1773 г.) кисти Д. Г. Левицкого были получены из Русского музея. Из бывшего собрания Сената поступили парадные портреты – «Портрет Петра III» (1762 г.) А. П. Антропова и «Портрет императрицы Елизаветы Петровны» (1743 г.) И. Я. Вишнякова.
Рост фондов требовал помещений для их размещения. Уже многие экспозиционные залы были отданы под запасники. В галерее скопилось около 15 тысяч произведений, многие из кото-рых не были окончательно закреплены за музеем. К 1923 году экспозиция, которую с таким вдох-новением создавал И. Э. Грабарь, сильно изменилась.
Академик архитектуры А. В. Щусев, ставший директором в 1926 году, и сменивший его на этом посту М. П. Кристи приложили немало усилий для увеличения музейных площадей. В 1927 году галерея получила соседний дом по Толмачёвскому переулку (бывший дом Соколикова). По-сле перестройки в 1928 году в нём разместились администрация, научные отделы, библиотека, отдел рукописей, фонды графики.