Об особо доверительных отношениях царя Ивана IV со старцами Кирилло-Белозерского монастыря свидетельствует его знаменитое послание игумену Козьме с братией 1573 г. В нём он вспоминает (не без присущего ему фарисейства и ханжества) свои приезды в обитель и даже импульсивное желание там постричься: "… Ибо вы помните, святые старцы, как некогда случилось мне прийти в вашу обитель Пречистой Богородицы и чудотворца Кирилла и как совершилось по воле провидения, по милости Пречистой Богородицы и по молитвам чудотворца Кирилла, я обрел среди тёмных и мрачных мыслей небольшой просвет света Божия и повелел тогдашнему игумену Кириллу с некоторыми из вас, братия, тайно собраться в одной из келий, куда и сам я явился, уходя от мирского мятежа и смятения и обратившись к вашей добродетели. Был тогда с игуменом Иоасаф, архимандрит Каменской, Сергей Колычев, ты, Никодим, ты, Антоний, а иных не упомню …" Действительно, в составе кирилловских соборных старцев опричных лет известны и игумен Кирилл II (1564–1572), и Антоний Зайцев, и Сергей Колычев, и казначей Никодим Брудков, и бывший каменский архимандрит Иоасаф.
А. С. Пушкин в трагедии "Борис Годунов" поэтически обыграл грозненские признания:
Отцы мои, желанный день придёт,
Предстану здесь, алкающий спасенья.
Ты, Никодим, ты, Сергий, ты, Кирилл,
Вы все обет примите мой духовный:
Прииду к вам, преступник окаянный,
И схиму здесь честную восприму,
К стопам твоим, святый отец, припавши…
Часть Белозерья была взята в опричнину уже в 1565 г. – это было крупное село Чаронда на озере Воже и несколько деревень, отобранных у Кириллова монастыря. Взамен в качестве равноценного возмещения корпорации были обещаны земли из дворцовой Ирдомской волости, которые в апреле 1566 г. ей должен был передать губной староста Я. М. Гневашев-Стогинин. Подробно изучивший историю рода Гневашевых-Стогининых современный молодой исследователь Д. Е. Гневашев определяет Якова Михайловича как крупнейшего представителя земских властей на Белоозере, тесно связанного с рядом местных титулованных фамилий – князьями Кемскими, Ухтомскими, Дябринскими, Шелешпальскими.
В июне 1566 г. он же по предписанию царя должен был выслать кн. П. А. Ухтомского из его родового села Семеновского в Пошехонье. В ноябре 1568 г. ему же было поручено перевести во владение Кириллова монастыря часть вотчины казнённого "за измену" боярина, главы земской думы И. П. Челяднина-Фёдорова (село Воскресенское, тогда как другое село – Богоявленское – было взято в опричнину, поступив в состав дворцовых земель). Вскоре Я. М. Гневашев составил отписные книги Фёдоровской вотчины. Статус Белозерского уезда В. А. Колобов определяет как смешанный земско-опричный. Прерогативы земских губных старост до 1571 г. распространялись как на опричную, так и на земскую территории обширного уезда. Помимо губного старосты, на Белоозере известен городовой приказчик М. Г. Бухарин. Согласно царской указной грамоте от 28 ноября 1566 г., Кириллов монастырь с недавно полученных им новых земель с пол-трети сохи должен был платить "за ямские и приметные деньги, городовое и засечное дело и за ямчугу".
В марте 1571 г. Я. Гневашеву (как земскому) вместе со вторым губным старостой М. Лихоревым (как опричному? – М. Ч. ) был направлен царский наказ, состав "адресатов" которого полностью воспроизводил аналогичный Белозерской губной грамоты 1539 г.: князья, дети боярские, отчинники и помесчики, все служилые люди, старосты, сотские и десятские, крестьяне и дворцовые слуги всех категорий, "все без омены, хто чей ни буди". На основании его А. А. Зимин предположил разделение центрального разбойного ведомства на земское и опричное. Для правонарушителей-"опришинцев" был установлен особый судебный округ с равными прерогативами опричных и земских губных старост.
После последнего упоминания Я. Гневашева в источниках (как раз в губном наказе 1571 г.) он, возможно, был казнён. Здесь могли сыграть роковую роль его связи с известным земельным спекулянтом М. С. Вислого, также казнённым в опричнину. Понесли земельные и физические потери и другие представители родственных кланов Гневашевых-Губиных-Стогининых. Их богатая вотчина село Куность была конфискована царём, и высокому положению данного рода на Белоозере, его экономической мощи, генеалогическому единству был нанесён непоправимый урон, хотя некоторые из них служили: кто – в земщине, кто – в опричнине, становясь рядовыми помещиками. Подвергли конфискации земли и других нетитулованных вотчинников края – С. В. и Н. В. Ергольских, А. И. Бурухина.
Ещё одной страницей опричной истории на Белоозере стала конфискация ряда родовых вотчин у белозерских князей (Андомских, Вадбольских, Шелешпальских) – это также серьёзно подорвало экономические корни данных корпораций. Отмеченный процесс детально прослежен в неопубликованной кандидатской диссертации А. Л. Грязнова и ряде его многоплановых содержательных статей. В первой четверти XVII в. (как было замечено в литературе – А. И. Копанев, А. А. Новосельский, А. Л. Грязнов) практиковалось возвращение фрагментов родовых вотчин потомкам белозерских князей, иногда уже на поместном праве. Другие их потомки стали теперь помещиками в разных уездах России (Пошехонском, Новгородском, Великолуцком). Незадолго до официального учреждения опричнины были репрессированы кн. А. И. Кемский и В. С. Фуников (из ветви тех же Кемских). В начале опричнины в казанскую ссылку попал кн. В. Г. Вадбольский-Чесноков. В писцовой книге езовых волостей 1585 г. Вадбольская волость имела уже чёрносошный, государственный статус. То же самое можно сказать и об Андомской волости. Не позднее ноября 1564 г. вотчины князей Андомских в ней также были конфискованы.
Так менялась структура землевладения на Белоозере: фонд вотчинно-родовых земель сокращался (иногда от этого Кириллов монастырь выигрывал, как и в других уездах влиятельные монастыри – подмосковный Троице-Сергиев, суздальский Спасо-Евфимьев), а дворцовых и чёрных – расширялся, что возымеет важное значение в дальнейшем (после смуты) – в массовом испомещении на них служилых людей из западных уездов страны (Смоленск, Вязьма, Дорогобуж, г. Белой). Из сословно-статусной территориально-родственной группы потомки белозерских князей во второй половине XVI – начале XVII в. превращаются в рядовых служилых помещиков, а некоторые начинают служить церковным иерархам (Шелешпальские – московскому патриарху в Костромском у.; Дябринские – вологодскому архиерею в Вологодском у.), причём эта их служба становится наследственной. Из рода Вадбольских происходил один из первых вологодских воевод – князь Иван Михайлович Вадбольский, известный в 1584 г. Ещё одна трагическая страница белозерской истории периода опричнины – это кровавая расправа Грозного над монахинями женского Горицкого Воскресенского монастыря в 1569/70 г., главной из которых была кнг. Евфросинья Старицкая.
В 1560-х гг. Устюжна Железопольская с округой находилась в уделе у вдовствующей княгини Ульяны (старицы Александры), бывшей невестки Ивана IV, жены его младшего брата Юрия Васильевича. Статус города и округи был подтвержден в 1570 г. А. А. Зимин считал такое пожалование "удельным последышем" чисто номинальным (одновременно с Устюжной княгиня Александра получала город Кременск). Вскоре подобные последыши будут ликвидированы. С этим мнением вряд ли можно согласиться, ведь и в дальнейшем (как показано в специальной статье И. В. Пугача) Устюжну продолжали давать во вдовьи уделы – сначала старице Марфе (М. Ф. Нагой), затем старице Дарье (Анне Колтовской – четвёртой грозненской жене). В годы опричнины на Устюжне (как и Белоозере, Вологде) известны губные старосты (в 1568 г. Русин Досадин), хотя, как пишет А. А. Зимин, суровый опричный режим не способствовал укреплению выборного дворянского управления. Однако посадское самоуправление в данном городе продолжало действовать в полном объёме.
В 1567 г. была составлена сотная на посад Устюжны И. И. Плещеева и Г. Н. Беспятова – ценный источник для изучения финансовой политики в годы опричнины в отношении городов. Ею был установлен оклад " пищальных денег " в Приказ Большого прихода 105 руб. Описанные в сотной 730 посадских дворов по степени платежеспособности были распределены на лучшие, средние, молодшие и "добре худые". Были обложены тяглом также 26 дворов Рыболовной слободки, которые прежде платили облегченный оброк. Окладную единицу – посадскую соху – составляли 35 дворов лучших, 60 средних, 85 молодших и 100 – "добре худых" людей. На содержание администрации княгини вдовы Александры (приказным людям и дьяку) и ей на обиход был установлен платеж по 15 руб. с сохи плюс пошлин по 2 алт. с рубля. Им же ещё предусматривались оброчные выплаты за посадские подгородние угодья. В разверстке налогов и оброков прерогативы принадлежали общине: "чем кого посацкие люди обложат по их промыслишком и животишком" .
Судя по этой сотной, в окрестностях города за счёт бывших посадских земельных угодий получили новые для себя вотчины и поместья служилые люди, у которых "в розных городех были взяты их старые поместья и вотчины на государя в опришнину к дворцовым селом ". При этом земские целовальники должны были "беречи накрепко", чтобы посадские люди не продавали и не отдавали в заклад свои угодья новоявленным помещикам и вотчиникам. Было поимённо названо 6 чел. – "а целовальников выбирают и переменяют все посадцкие люди сами промеж себя, кому верят, с Устюжны ж".