Сценам, иллюстрирующим песни Акафиста, отведено в интерьере собора одно из главных мест. Они расположены сплошным фризом, тянущимся по столбам и нижней части сводов и опоясывающим весь интерьер. Восхвалению Марии посвящена также роспись конхи главного алтаря, где представлены Мария и два коленопреклоненных ангела. Варианты той же темы составляют большие композиции в люнетах: "Собор богородицы", "О тебе радуется" и "Покров богородицы".
Изображение Страшного суда на западной стене, заменившее обычное в богородичных храмах "Успение Марии", в этом контексте воспринимается как гимн богоматери - заступнице за людей перед Христом. Таким образом, во всех четырех изображениях прославляется Мария в различных смысловых аспектах этого образа, о которых поется в Акафисте: на южной - как родившая Христа; на западной - как посредница между богом и родом человеческим; на северной - как царица мира, и, наконец, на восточной - как покровительница русской земли.
Тематический замысел росписи раскрывается не только в отборе сюжетов, но и в том, как художник их истолковывает. В первую очередь это относится к циклу фресок на сюжеты песен Акафиста. Самые ранние из дошедших до нас иллюстраций Акафиста датируются XIII веком. Однако на Руси, по-видимому, изображать Акафист в живописи начали лишь во второй половине XV века, когда был введен праздник Похвалы богоматери и торжественное богослужение, во время которого пелся Акафист. Во всяком случае, в иконографии этих сцен во времена Дионисия еще не существовало строгих канонов*.
Акафист богородице состоит из двадцати пяти песен. В первых двенадцати есть повествовательный элемент, они начинаются фразами, содержащими намеки на события евангельской легенды и апокрифической истории Марии, затем каждая переходит в славословие, составляющее главное их содержание. Следующие песни теряют всякую повествовательность, в метафорической форме в них воспеваются различные истолкования образа богоматери. Такое построение Акафиста отразилось и на характере иллюстраций к нему. Для первых двенадцати песен была принята уже сложившаяся иконография богородичных и христологических праздников, для остальных - композиции были сочинены заново. Ферапонтовские изображения Акафиста значительно отличаются от всех известных греческих и славянских образцов. Так, например, в тексте начальных песен Акафиста передаются различные стадии разговора Марии с архангелом Гавриилом. В соответствии с этим в иллюстрациях к этим песням принято было изображать, как архангел прилетает к Марии (при этом иногда она в саду со служанкой), затем диалог архангела и Марии, затем сцена у колодца (иногда Мария окружена подругами, пришедшими за водой) и, наконец, заключительная сцена, когда на Марию с неба падает луч света. В Ферапонтовских фресках повествовательный момент снят, все четыре композиции варьируют одну и ту же тему взаимного предстояния Марии и архангела. Художник иллюстрирует не первую часть песнопений, а лирический рефрен их, в котором чередуются возгласы "Радуйся, невеста неневестная!" и "Аллилуйя". Может быть, это ритмическое чередование пытался передать художник, изобразив в первой сцене Марию стоящей, во второй - сидящей, в третьей - снова стоящей и снова сидящей - в четвертой. Шестая песня иллюстрировалась обычно сценой встречи Марии с Елизаветой. Изображалось, как обе женщины стремительно бросаются друг к другу, иногда присутствует любопытная служанка, выглядывающая из-за дерева. В Ферапонтовской фреске - снова торжественное стояние и ритуальные жесты протянутых вперед рук. В седьмой песне поется: "Бурю внутрь имея помышлений сумнительных, целомудренный Иосиф смятеся к тебе зря небрачней, и бракообкрадованную помышляя, непорочная" (Кондак 4).